Ukr.Biochem.J. 2024; Том 96, № 4, липень-серпень, c. 33-43

doi: https://doi.org/10.15407/ubj96.04.033

Статеві відмінності в диханні та окисно-відновному гомеостазі мітохондрій серця у щурів на дієті з високим вмістом фруктози

04.04.2025   Uncategorized   No comments

О. Іванова1, Н. Горбенко1, О. Боріков2,
Т. Кіприч1, К. Таран1

1ДУ «Інститут проблем ендокринної патології
ім В. Я. Данилевського НАМН України», Харків, Україна;
2Харківський національний університет імені В. Н. Каразіна, Харків, Україна;
*e-mail: ivolga3006@ukr.net

Отримано: 05 квітня 2024; Виправлено: 27 травня 2024;
Затверджено: 25 липня 2024; Доступно онлайн: 04 вересня 2024

Статеві гормони відіграють провідну роль у статевому диморфізмі мітохондріальної дисфункції та окисного стресу, які асоціюються з метаболічним синдромом і розглядаються як можливі причини серцево-судинних захворювань. Метою роботи було визначення мітохондріального дихання та окисно-відновного гомеостазу у мітохондріях серця щурів, яких утримували на високофруктозній дієті (ВФД), в залежності від статі. Mетаболічний синдром індукували у щурів Wistar надходженням фруктози (200 г/л) з питною водою протягом 8 тижнів. Експеримент проводили на 30 щурах, розділених на п’ять груп: контрольні самці, контрольні самиці, самці на ВФД, самиці на ВФД із інтактними яєчниками, оваріектомовані самиці на ВФД. В ізольованих мітохондріях серця визначали показники окисно-відновного гомеостазу, а також швидкість споживання кисню. Встановлено, що мітохондрії серця контрольних самиць мали нижчу інтенсивність перекисного окислення ліпідів, вищу активність системи антиоксидантного захисту та швидкість дихання у стані 3 порівняно з інтактними самцями. Показано, що ВФД індукує більш виразний окислювальний стрес за рахунок значного пригнічення ензимних та неензимних компонентів антиоксидантного захисту та більшу дисрегуляцію дихання в мітохондріях серця самиць із дефіцитом естрогенів порівняно з самцями. Отримані дані можуть частково пояснити підвищений серцево-судинний ризик у жінок із дефіцитом естрогенів та обґрунтовують необхідність розробки нових напрямів профілактики та лікування серцево-судинних захворювань з урахуванням статі.

Ключові слова: , , , , ,

Посилання:

  1. Alberti G, Zimmet P, Shaw J, Grundy SM. The IDF consensus worldwide definition of the metabolic syndrome. IDF. 2006; 24 p. Available at https://idf.org/media/uploads/2023/05/attachments-30.pdf.
  2. Guembe MJ, Fernandez-Lazaro CI, Sayon-Orea C, Toledo E, Moreno-Iribas C, RIVANA Study Investigators. Risk for cardiovascular disease associated with metabolic syndrome and its components: a 13-year prospective study in the RIVANA cohort. Cardiovasc Diabetol. 2020;19(1):195. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  3. Pucci G, Alcidi R, Tap L, Battista F, Mattace-Raso F, Schillaci G. Sex- and gender-related prevalence, cardiovascular risk and therapeutic approach in metabolic syndrome: A review of the literature. Pharmacol Res. 2017;120:34-42. PubMed, CrossRef
  4. Barrett-Connor EL, Cohn BA, Wingard DL, Edelstein SL. Why is diabetes mellitus a stronger risk factor for fatal ischemic heart disease in women than in men? The Rancho Bernardo Study. JAMA. 1991;265(5):627-631. CrossRef
  5. Sergi G, Dianin M, Bertocco A, Zanforlini BM, Curreri C, Mazzochin M, Simons LA, Manzato E, Trevisan C. Gender differences in the impact of metabolic syndrome components on mortality in older people: A systematic review and meta-analysis. Nutr Metab Cardiovasc Dis. 2020;30(9):1452-1464. PubMed, CrossRef
  6. Ramezankhani A, Azizi F, Hadaegh F. Gender differences in changes in metabolic syndrome status and its components and risk of cardiovascular disease: a longitudinal cohort study. Cardiovasc Diabetol. 2022;21(1):227. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  7. Prasun P. Mitochondrial dysfunction in metabolic syndrome. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis. 2020;1866(10):165838. PubMed, CrossRef
  8. Ventura-Clapier R, Piquereau J, Veksler V, Garnier A. Estrogens, Estrogen Receptors Effects on Cardiac and Skeletal Muscle Mitochondria. Front Endocrinol (Lausanne). 2019;10:557. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  9. Mamikutty N, Thent ZC, Sapri SR, Sahruddin NN, Mohd Yusof MR, Suhaimi FH. The establishment of metabolic syndrome model by induction of fructose drinking water in male Wistar rats. Biomed Res Int. 2014;2014:263897. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  10. Lundholm L, Bryzgalova G, Gao H, Portwood N, Fält S, Berndt KD, Dicker A, Galuska D, Zierath JR, Gustafsson JA, Efendic S, Dahlman-Wright K, Khan A. The estrogen receptor α-selective agonist propyl pyrazole triol improves glucose tolerance in ob/ob mice: potential molecular mechanisms. J Endocrinol. 2019;243(2):X1. PubMed, CrossRef
  11. Chance B. Quantitative aspects of the control of oxygen utilization / transl. from engl. by Dorfman VA; ed. by Kaplansky SY. Regulation of cell metabolism. M.: Izd-vo inostr. lit-ry, 1962. P. 111-154. (In Russian).
  12. Arutiunian AV, Dubinina EE, Zybina NN. Methods for assessing free radical oxidation and the body’s antioxidant system. SPb.: IKF “Foliant”, 2000. 104 p. (In Russian).
  13. Straus W. Colorimetric determination of cytochrome c oxidase by formation of a quinoedimonium pigment from dimethyl-p-phenylenediamine. Biochim Biophys Acta. 1956;19(1):58-65. PubMed, CrossRef
  14. Putilina FE. Determination of reduced glutathione content in tissues / Prokhorova MI. Biochemical research methods (lipid and energy metabolism). L.: Izd-vo Leningr. un-ta, 1982. P. 183-187.
  15. Ohkawa H, Ohishi N, Yagi K. Reaction of linoleic acid hydroperoxide with thiobarbituric acid. J Lipid Res. 1978;19(8):1053-1057. PubMed, CrossRef
  16. Bradford MM. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Anal Biochem. 1976;72:248-254. PubMed, CrossRef
  17. Ivanova O, Gorbenko N, Borikov O, Kiprych T, Taran K, Plekhova E. The impact of sex on metabolic and functional abnormalities, induced by high-fructose-diet in rats. Probl Endocr Pathol. 2023;80(3):85-93. CrossRef
  18. Lanaspa MA, Sanchez-Lozada LG, Choi YJ, Cicerchi C, Kanbay M, Roncal-Jimenez CA, Ishimoto T, Li N, Marek G, Duranay M, Schreiner G, Rodriguez-Iturb B, Nakagawa T, Kang DH, Sautin YY, Johnson RJ. Uric acid induces hepatic steatosis by generation of mitochondrial oxidative stress: potential role in fructose-dependent and -independent fatty liver. J Biol Chem. 2012;287(48):40732-40744. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  19. Jaiswal N, Maurya CK, Arha D, Avisetti DR, Prathapan A, Raj PS, Raghu KG, Kalivendi SV, Tamrakar AK. Fructose induces mitochondrial dysfunction and triggers apoptosis in skeletal muscle cells by provoking oxidative stress. Apoptosis. 2015;20(7):930-947. PubMed, CrossRef
  20. Lemos GO, Torrinhas RS, Waitzberg DL. Nutrients, Physical Activity, and Mitochondrial Dysfunction in the Setting of Metabolic Syndrome. Nutrients. 2023;15(5):1217. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  21. De Oliveira MC, Campos-Shimada LB, Marçal-Natali MR, Ishii-Iwamoto EL, Salgueiro-Pagadigorria CL. A Long-term Estrogen Deficiency in Ovariectomized Mice is Associated with Disturbances in Fatty Acid Oxidation and Oxidative Stress. Rev Bras Ginecol Obstet. 2018;40(5):251-259. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  22. Henriksen EJ, Diamond-Stanic MK, Marchionne EM. Oxidative stress and the etiology of insulin resistance and type 2 diabetes. Free Radic Biol Med. 2011;51(5):993-999. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  23. Masenga SK, Kabwe LS, Chakulya M, Kirabo A. Mechanisms of Oxidative Stress in Metabolic Syndrome. Int J Mol Sci. 2023;24(9):7898. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  24. Li A, Zheng N, Ding D. Mitochondrial abnormalities: a hub in metabolic syndrome-related cardiac dysfunction caused by oxidative stress. Heart Fail Rev. 2022;27(4):1387-1394. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  25. Jia G, Aroor AR, Sowers JR. Estrogen and mitochondria function in cardiorenal metabolic syndrome. Prog Mol Biol Transl Sci. 2014;127:229-249. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  26. Klinge MC. Estrogenic control of mitochondrial function and biogenesis. J Cell Biochem. 2008;105(6):1342-1351. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  27.  Liu M, Lv J, Pan Z, Wang D, Zhao L, Guo X. Mitochondrial dysfunction in heart failure and its therapeutic implications. Front Cardiovasc Med. 2022;9:945142. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  28. Bisaccia G, Ricci F, Gallina S, Di Baldassarre A, Ghinassi B. Mitochondrial Dysfunction and Heart Disease: Critical Appraisal of an Overlooked Association. Int J Mol Sci. 2021;22(2):614. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  29. Moulin M, Piquereau J, Mateo P, Fortin D, Rucker-Martin C, Gressette M, Lefebvre F, Gresikova M, Solgadi A, Veksler V, Garnier A, Ventura-Clapier R. Sexual dimorphism of doxorubicin-mediated cardiotoxicity: potential role of energy metabolism remodeling. Circ Heart Fail. 2015;8(1):98-108. PubMed, CrossRef
  30. Ribeiro RF Jr, Ronconi KS, Morra EA, Do Val Lima PR, Porto ML, Vassallo DV, Figueiredo SG, Stefanon I. Sex differences in the regulation of spatially distinct cardiac mitochondrial subpopulations. Mol Cell Biochem. 2016;419(1-2):41-51. PubMed, CrossRef
  31. Colom B, Oliver J, Roca P, Garcia-Palmer FJ. Caloric restriction and gender modulate cardiac muscle mitochondrial H2O2 production and oxidative damage. Cardiovasc Res. 2007;74(3):456-465. PubMed, CrossRef
  32. Ventura-Clapier R, Moulin M, Piquereau J, Lemaire C, Mericskay M, Veksler V, Garnier A. Mitochondria: a central target for sex differences in pathologies. Clin Sci (Lond). 2017;131(9):803-822. PubMed, CrossRef
  33. Mooga VP, White CR, Giordano-Mooga S. Estrogen and mitochondrial function in disease. Eds. Taskin E, Guven C, Sevgiler Y. Mitochondrial Diseases. IntechOpen, 2018. Ch. 18. Available at https://www.intechopen.com/chapters/58585.  CrossRef
  34. Mogensen M, Sahlin K, Fernström M, Glintborg D, Vind BF, Beck-Nielsen H, Højlund K. Mitochondrial respiration is decreased in skeletal muscle of patients with type 2 diabetes. Diabetes. 2007;56(6):1592-1599. PubMed, CrossRef
  35. Petersen KF, Dufour S, Befroy D, Garcia R, Shulman GI. Impaired mitochondrial activity in the insulin-resistant offspring of patients with type 2 diabetes. N Engl J Med. 2004;350(7):664-671. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  36. Kim JY, Hickner RC, Cortright RL, Dohm GL, Houmard JA. Lipid oxidation is reduced in obese human skeletal muscle. Am J Physiol Endocrinol Metab. 2000;279(5):E1039-E1044. PubMed, CrossRef
  37. Ozcan C, Bienengraeber M, Dzeja PP, Terzic A. Potassium channel openers protect cardiac mitochondria by attenuating oxidant stress at reoxygenation. Am J Physiol Heart Circ Physiol. 2002;282(2):H531-H539. PubMed, CrossRef
  38. Santos DL, Palmeira CM, Seiça R, Dias J, Mesquita J, Moreno AJ, Santos MS. Diabetes and mitochondrial oxidative stress: a study using heart mitochondria from the diabetic Goto-Kakizaki rat. Mol Cell Biochem. 2003;246(1-2):163-170. CrossRef
  39. Duncan JG, Fong JL, Medeiros DM, Finck BN, Kelly DP. Insulin-resistant heart exhibits a mitochondrial biogenic response driven by the peroxisome proliferator-activated receptor-alpha/PGC-1alpha gene regulatory pathway. Circulation. 2007;115(7):909-917. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  40. Kim JA, Wei Y, Sowers JR. Role of mitochondrial dysfunction in insulin resistance. Circ Res. 2008;102(4):401-414. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
  41. Chowdhury SR, Djordjevic J, Albensi BC, Fernyhough P. Simultaneous evaluation of substrate-dependent oxygen consumption rates and mitochondrial membrane potential by TMRM and safranin in cortical mitochondria. Biosci Rep. 2015;36(1):e00286. PubMed, PubMedCentral, CrossRef
Creative CommonsThis work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.